เป็นส่วนราชการที่จัดตั้งขึ้นใหม่ในสังกัดกระทรวงมหาดไทยที่มีบทบาทภารกิจสำคัญในการส่งเสริมสนับสนุนองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น โดยการพัฒนาและให้คำปรึกษา แนะนำองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นในด้านการจัดทำแผนพัฒนาท้องถิ่น การบริหารงานบุคคล การเงินการคลัง และการบริหารจัดการ เพื่อให้ องค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น มีความเข้มแข็ง และมีศักยภาพในการให้บริการสาธารณะ ทั้งนี้ อำนาจหน้าที่และโครงสร้างส่วนราชการ ของกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น เป็นไปตามกฏกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่นกระทรวงมหาดไทย พ.ศ. 2545 ซึ่งกำหนดไว้ดังนี้
ต่อมาในปี พ.ศ.2551 ได้มีการประกาศใช้กฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย พ.ศ.2551 โดยกำหนดให้มีราชการบริหารส่วน ภูมิภาค และจัดตั้งสำนักงานส่งเสริมการปกครองท้องถิ่นจังหวัดขึ้นในกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น เพื่อทำหน้าที่ประสานงานและปฏิบัติหน้าที่ในฐานะตัวแทนของกรม ในราชการส่วนภูมิภาค เพื่อให้การดำเนินการกำกับ ดูแล และสนับสนุนการปฎิบัติงานขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นเป็นไปอย่างคล่องตัวและมีประสิทธิภาพ และจัดตั้งกลุ่ม ตรวจสอบภายในและกลุ่มพัฒนาระบบบริหารขึ้นในกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย เพื่อทำหน้าที่ตรวจสอบการดำเนินงานภายในส่วนราชการ สนับสนุนการปฏิบัติงานของกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น และพัฒนาการบริหารของส่วนราชการให้เกิดผลสัมฤทธิ์ มีประสิทธิภาพ และคุ้มค่า
ต่อมาในปี พ.ศ. 2559 ได้จัดตั้งกองยุทธศาสตร์และแผนงานเป็นส่วนราชการภายในกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น โดยแยกภารกิจด้านแผนงานและการจัดทำงบประมาณของกรมของสำนักงานเลขานุการกรมออกมาดำเนินการ และแก้ไขอำนาจหน้าที่ของสำนักงานเลขานุการกรมเพื่อให้สอดคล้องกับการจัดตั้งยุทธศาสตร์และแผนงาน รวมทั้งจัดตั้งกองส่งเสริมและพัฒนาการจัดการศึกษาท้องถิ่นเป็นส่วนราชการภายในกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่นโดยแยกภารกิจด้านการศึกษาของสำนักพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่น ออกมาดำเนินการ และเปลี่ยนชื่อสำนักพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่นเป็นกองพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่น และแก้ไขอำนาจหน้าที่ของส่วนราชการดังกล่าว เพื่อให้สอดคล้องกับการจัดตั้งกองส่งเสริมและพัฒนาการจัดการศึกษาท้องถิ่นโดยกำหนดให้มีอำนาจหน้าที่ในการประสาน รวมรวม วิเคราะห์ และดำเนินการเกี่ยวกับการจัดทำงบประมาณเงินอุดหนุนให้แก่องค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น เพื่อประกอบการจัดทำคำของบประมาณรายจ่ายประจำปีของกรม
(รายละเอียดกฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย พ.ศ. 2551)