พ.ศ. 2551 มีการประกาศใช้กฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย พ.ศ. 2551 โดยจัดตั้งสำนักงานส่งเสริมการปกครองท้องถิ่นจังหวัด เป็นราชการบริหารส่วนภูมิภาค เพื่อทำหน้าที่ประสานงานและปฏิบัติหน้าที่ในฐานะตัวแทนของกรมในส่วนภูมิภาค เพื่อให้การดำเนินการกำกับ ดูแล และสนับสนุนการปฏิบัติงานขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นเป็นไปอย่างคล่องตัว และมีประสิทธิภาพ และมีการจัดตั้งกลุ่มตรวจสอบภายในและกลุ่มพัฒนาระบบบริหาร
  พ.ศ. 2559 มีการประกาศใช้กฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย (ฉบับที่ 2) พ.ศ. 2559 โดยจัดตั้งกองยุทธศาสตร์และแผนงานเป็นส่วนราชการ ในสังกัด โดยแยกภารกิจด้านแผนงานและการจัดทำงบประมาณของกรมของสำนักงานเลขานุการกรม ออกมาจัดตั้งกองยุทธศาสตร์และแผนงาน รวมทั้งจัดตั้งกองส่งเสริมและพัฒนาการจัดการศึกษาท้องถิ่นเป็นส่วนราชการสังกัด โดยแยกภารกิจด้านการศึกษาของสำนักพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่น ออกมาดำเนินการ และเปลี่ยนชื่อสำนักพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่นเป็นกองพัฒนาและส่งเสริมการบริหารงานท้องถิ่น
  พ.ศ. 2569 มีการประกาศใช้กฎกระทรวงแบ่งส่วนราชการกรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น กระทรวงมหาดไทย พ.ศ. 2569 โดยจัดตั้งกองสาธารณสุข
และสิ่งแวดล้อมท้องถิ่น เพื่อรองรับบทบาทภารกิจ ด้านสาธารณสุขและสิ่งแวดล้อมขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นที่เพิ่มขึ้น และได้ยุบรวมกองตรวจสอบระบบการเงินบัญชีท้องถิ่นเข้ามาเป็นภารกิจของกองบริหารการคลังท้องถิ่น เพื่อมิให้เกิดความซ้ำซ้อนทั้งในด้านภารกิจและงบประมาณ ปรับภารกิจสำนักงานเลขานุการกรม ศูนย์เทคโนโลยีสารสนเทศท้องถิ่นและกองยุทธศาสตร์และแผนงาน ใหม่ เพื่อให้มีความสอดคล้องกับบทบาทภารกิจในปัจจุบัน และเปลี่ยนชื่อหน่วยงานและปรับภารกิจกองกฎหมาย กองบุคคลท้องถิ่น กองบริหารงานท้องถิ่น และกองการศึกษาท้องถิ่น เพื่อให้มีความสอดคล้องกับบทบาทภารกิจในปัจจุบัน และเปลี่ยนชื่อ “สำนักงานส่งเสริมการปกครองท้องถิ่นจังหวัด” เป็น “สำนักงานท้องถิ่นจังหวัด” โดยคงภารกิจตามเดิม
  กรมส่งเสริมการปกครองท้องถิ่น มีภารกิจเกี่ยวกับการส่งเสริมและสนับสนุนองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น โดยการพัฒนาและให้คำปรึกษาแนะนำแก่องค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นในด้านการจัดทำแผนพัฒนาท้องถิ่น การบริหารงานบุคคล การเงิน การคลัง และการบริหารจัดการ เพื่อให้องค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น มีความเข้มแข็งและมีศักยภาพในการให้บริการสาธารณะ โดยมีหน้าที่และอำนาจ ดังต่อไปนี้
 (๑) ดำเนินการพัฒนาระบบ รูปแบบ และโครงสร้างขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๒) ส่งเสริมและสนับสนุนในการจัดทำ ประสาน และบูรณาการแผนพัฒนาท้องถิ่นและวางระบบการติดตามและประเมินผลการดำเนินงานตามแผนพัฒนาท้องถิ่น
 (๓) ดำเนินการจัดทำ แก้ไข ปรับปรุงกฎหมายและระเบียบที่เกี่ยวข้องกับองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น รวมทั้งให้คำปรึกษาแนะนำ และกำกับดูแลการปฏิบัติงานตามหน้าที่และอำนาจขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๔) กำหนดแนวทางและจัดทำมาตรฐานทั่วไปเกี่ยวกับการบริหารงานบุคคลส่วนท้องถิ่น ทั้งนี้ ตามกฎหมายว่าด้วยระเบียบบริหารงานบุคคลส่วนท้องถิ่น
 (๕) ส่งเสริม สนับสนุน และประสานการดำเนินงานด้านการเงิน การคลัง การงบประมาณการพัสดุ การจัดเก็บรายได้ และการประกอบกิจการพาณิชย์ขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น รวมทั้ง วางระบบการตรวจสอบด้านการเงิน การคลัง การบัญชี และการพัสดุขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๖) รวบรวมและจัดทำความเห็นต่อการจัดทำงบประมาณรายจ่ายประจำปีขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นเพื่อเสนอต่อรัฐมนตรีว่าการกระทรวงมหาดไทยพิจารณา
 (๗) บูรณาการภารกิจของส่วนราชการที่เกี่ยวข้องเพื่อส่งเสริมและสนับสนุนการจัดทำบริการสาธารณะกิจกรรมสาธารณะ และการจัดการศึกษาในหน้าที่และอำนาจขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๘) กำหนดแนวทาง วางระบบ และสร้างตัวชี้วัดตามมาตรฐานการดำเนินงานและมาตรฐานบริการสาธารณะขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น ตลอดจนกำกับดูแลให้เป็นไปตามมาตรฐาน
 (๙) เสริมสร้างประชาธิปไตยและส่งเสริมการมีส่วนร่วมของภาคประชาชนในการบริหารงานและตรวจสอบการดำเนินงานขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๑๐) พัฒนาและสนับสนุนการจัดทำระบบข้อมูลสารสนเทศเพื่อการบริหารและการพัฒนาองค์กรปกครองส่วนท้องถิ่น
 (๑๑) พัฒนาบุคลากรขององค์กรปกครองส่วนท้องถิ่นและของกรม
 (๑๒) ปฏิบัติการอื่นใดตามที่กฎหมายกำหนดให้เป็นหน้าที่และอำนาจของกรม หรือตามที่กระทรวงหรือคณะรัฐมนตรีมอบหมาย